电影开场便是克林贡卫星普拉西斯（Praxis）爆炸。由苏鲁田光上校指挥的联邦星舰进取号受到爆炸震波冲击，船员们发现卫星大部分质量消失不见。此次爆炸让克林贡帝国失去关键能源产地，其母星臭氧层也严重受损，帝国陷入混乱。因无力再与联邦敌对，克林贡人打算与死敌星际联邦议和。星际舰队派出联邦星舰进取号 - A 去接见克林贡首相戈尔康（Gorkon），并护送他前往地球谈判。这一决定让进取号舰长詹姆斯·T·寇克内心不安，因为他儿子当年被克林贡人谋害。 与戈尔康座舰会合后，进取号和战列巡洋舰一同前往地球。途中，两舰船员在进取号上参加了气氛紧张的宴会。当晚，进取号似乎向毫无防卫的克林贡舰船发射了一对鱼雷，导致该舰人造重力功能失效。混乱中，两名身着联邦制服、脚穿磁力靴的人被传送到克林贡舰船，击伤了戈尔康。为避免战斗，寇克向克林贡人投降，和伦纳德·麦科伊医生一起传送到克林贡舰船抢救重伤的戈尔康，但未能成功。首相死后，他的部下张将军（General Chang）指控寇克与麦科伊刺杀首相，两人被送上克林贡法庭审讯，被判有罪，处以无期徒刑，被送到冰冻小行星鲁拉·彭塞（Rura Penthe）服刑。 戈尔康的女儿阿泽特巴尔（Azetbur）成为克林贡新首相，继续推动与联邦的外交谈判，但会议地址严格保密。部分资深星际舰队官员想营救寇克与麦科伊，可联邦总统拒绝请求，以免引发全面战争。阿泽特巴尔也拒绝入侵联邦领空的请求，认为她父亲的死只应由寇克与麦科伊负责。 抵达鲁拉·彭塞后，寇克和麦科伊结识了变形人马蒂娅（Martia），马蒂娅为他们提供逃跑路线，实则是制造他们意外身亡假象的诡计。两人发现马蒂娅告密后，马蒂娅变身成寇克与其打斗，监狱守卫为消灭目击证人杀死了马蒂娅。正当守卫要说出幕后人时，寇克与麦科伊被史巴克传送到进取号。 寇克和麦科伊被监禁时，史巴克接管进取号指挥权，仔细调查袭击戈尔康座舰并刺杀他的事件。他们发现进取号没发射鱼雷，但刺杀者还在船上，于是船员们开始寻找叛徒。不久，两名刺杀者尸体被发现，寇克与史巴克欺骗叛徒，称刺杀者还活着。叛徒在医务室试图杀死刺杀者时，寇克与史巴克发现杀手是史巴克有意提携的瓦勒里丝（Valeris）。 为找出幕后主谋，史巴克对瓦勒里丝强行进行心灵融合，发现克林贡、星际舰队和罗慕伦的一帮人联手破坏和平对话，幕后主谋是张将军。袭击戈尔康座舰的鱼雷来自可隐形开火的克林贡猛禽舰，刺杀当晚该舰藏在进取号下方。 船员们联系到苏鲁，得知会议将在基度玛营（Camp Khitomer）举行，两艘船全速驶向该星。快到行星时，张将军的隐形猛禽舰袭击进取号。因进取号无法追踪其位置，猛禽舰对进取号和随后赶到的精进号造成不同程度损坏。史巴克和麦科伊改装光子鱼雷，使其能追踪猛禽舰排放的废气，暴露了猛禽舰位置，进取号与精进号猛烈开火将其摧毁。 摧毁猛禽舰后，两艘船船员被传送到会议现场，阻止了针对联邦总统的刺杀行动。阿泽特巴尔称赞寇克重建了她父亲的信念，寇克回应说她也重建了他儿子的信念。成功挽救和平对话后，星际舰队指挥部命令进取号返回地球退役，船员们决定在返航途中好好享受。进取号朝着邻近恒星航行时，寇克说这次任务是进取号在他指挥下的最后一次航行，但其他人会继续前行。