在遥远的未来，最后一次世界大战摧毁了所有科学文明，曾统治人类的吸血鬼贵族因不明原因出现物种衰退，但仍威胁着人类生存，于是猎杀吸血鬼的职业猎人应运而生。人与吸血鬼贵族的混血儿兼具双方优点，成为最理想的猎人，不过这些被称为“丹皮尔”的混血儿既无法过正常人生活，也不被吸血鬼接纳。其中有一位英俊出众的佼佼者，便是吸血鬼猎人D。 故事发生在西历12090年，埃尔邦家族的小姐夏洛特被吸血鬼贵族玛埃尔从家中带走，埃尔邦老爷雇佣了远近闻名、连吸血鬼贵族都惧怕的第一吸血鬼猎人D和玛克斯兄妹去救回女儿。外表高贵俊美、身着黑衣、骑着黑马的D，与玛克斯兄妹一路追踪乘马车逃走的吸血鬼。途中，D和玛克斯兄妹为争夺奖金发生激烈冲突，还得知夏洛特并非被绑架，而是爱上了玛埃尔，可他们的爱情不被接受，所以打算前往没有人类和吸血鬼贵族的理想国度“夜之都”，过平静生活。 D遭遇贵族三杰“影子使者”“千面人”和“狼人”的阻击，关键时刻D的“阳光症”发作，玛克斯兄妹中的雷拉及时相助，两人约定不管谁先离世，另一个都要到墓上献花。 吸血鬼玛埃尔的目的地是让吸血鬼都胆寒的“喋血伯爵夫人”卡蜜拉的旧领地切迪城堡。卡蜜拉表示理解他们，并愿意帮他们离开纷争世界前往理想国度，还展示了城堡内的飞船。然而，这只是卡蜜拉的险恶阴谋，她为了复活需要夏洛特的鲜血。一番恶战后，D彻底消灭了卡蜜拉，被吸血鬼洗礼的夏洛特昏死在玛埃尔怀中，等待新的生命。城堡在主人消失后开始崩塌，玛埃尔抱着夏洛特登上飞船，飞向他们梦想的地方。 多年后，在雷拉的葬礼上，她的小孙女看到远处的黑衣猎人D，D遵守了和雷拉的约定。