在某个朔月之夜，犬夜叉一行人与妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰难的战斗，他们成功消灭了这个邪恶妖怪，漫长的征战至此结束。戈薇暂时回到现代调养，之后再次和犬夜叉、七宝一同踏上寻找四魂玉碎片的征程；法师弥勒的风穴消失后，他回到寺庙祭拜父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪在外的弟弟琥珀。 平静的日子没过多久，重获自由的神乐在神无的指引下，见到了被封印在生命之镜中的神久夜。五十年前，神久夜凭借强大力量让大地陷入永恒的月圆之夜，弥勒的父亲弥苞法师将她封印起来。为了解开封印，神久夜指使神乐去寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝这五件宝贝。渴望获得永恒自由的神乐甘愿受其驱使，甚至对犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界走向毁灭，犬夜叉一行人再度集结，朝着神久夜所在的富士山进发……